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Departamento de Biología, Bryn Mawr College, Bryn Mawr, PA 19010, EE. UU. Estación Marina Smithsonian, 701 Seaway Drive, Fort Pierce, FL 34949, EE. UU. Asociación de Biología Marina del Reino Unido, Citadel Hill, Plymouth PL1 2PB, Reino Unido Palabras clave: Pogonophora, Siboglinidae, Frenulata, Vestimentifera, anatomía, ultraestructura. (*Autor para correspondencia: Correo electrónico: 100721.3720@compuserve.com) El nombre Pogonophora ha estado en uso desde que Johans son (1937, 1939) designó una clase Pogonofora en 'Vermes Oligomera', para incluir a Lamellisabella zachsi. Ivanov (1951) unió los frenulados descritos anteriormente cuando incluyó a Siboglinidae en la clase Pogonophora. Su monografía (Iva nov, 1963) en la que elevó a Pogonophora al nivel de filo ha formado la base para trabajos posteriores sobre el grupo. Todavía rechazaba las afinidades con los anélidos (Ivanov, 1975, 1988) después de que se describiera el extremo posterior segmentado (Webb 1964). El origen enterocélico del celoma (Ivanov, 1957, 1975, 1988) fue un carácter crítico en su opinión y en la de sus sucesores, que sitúan a Pogonophora cerca de Archicoelomata y Deuterostomia (Malakhov et al., 1996c). Cuando se descubrieron los Vestimentifera, Ivanov (1994) los aceptó como Pogonophora, aunque Jones (1985a) propuso un filo separado. Una revisión de Vestimentifera (Malakhov & Galkin, 1998) divide el filo Pogonophora en dos Dentro de Pogonophora, hoy se reconocen tres grupos principales: Frenulata, Vestim entifera y Monilifera, este último representado por un solo género Sclerolinum. Caullery (1914) describió el primer género de pogonóforos, Sibo glinum, y erigió la familia Siboglinidae con afinidad desconocida con cualquier filo existente. Uscha kov (1933), al describir Lamellisabella zachsi, asignó su especie a los poliquetos sabelidos. El Abstracto Introducción Los pogonophora son gusanos marinos que viven en tubos y dependen de bacterias simbióticas internas para su nutrición. Su posición sistemática ha sido discutida durante años. Debido a que los adultos no tienen boca ni intestino funcional, su orientación dorsoventral ha sido controvertida. Además, el extremo posterior segmentado fue desconocido durante mucho tiempo. Sus hábitats varían desde sedimentos reducidos hasta madera en descomposición, filtraciones sulfídicas frías y respiraderos hidrotermales cálidos. Pogonophora, también conocidos como Siboglinidae, son anélidos marinos que viven en tubos. Dependen de bacterias quimioautótrofas endosimbióticas para su nutrición y su anatomía y fisiología se adaptan a su necesidad de obtener oxígeno y compuestos de azufre reducido. Los pogonóforos frenulados son generalmente gusanos tubulares largos y delgados que viven en sedimentos; los vestimentíferos son más robustos, habitantes de respiraderos hidrotermales y filtraciones frías; y los monilíferos o esclerolínidos son habitantes muy delgados de madera en descomposición y sedimentos sulfídicos. Se compara la anatomía y ultraestructura de los tres grupos y se revisan publicaciones recientes. Los caracteres anélidos son la presencia de chaetas y septos, concentrados en el extremo posterior. Las adaptaciones a un modo de vida especializado incluyen, en particular, el tubo quitinoso; los apéndices anteriores que funcionan como branquias; el tejido interno llamado trofosoma, donde viven las bacterias endosimbióticas; y el sistema vascular sanguíneo que transporta oxígeno, sulfuro y dióxido de carbono al trofosoma.
Eve C. Southward1,*, Anja Schulze2 y Stephen L. Gardiner
3 1 2 Hydrobiologia (2005) 535/536: 227– 251 Springer 2005 T. Bartolomaeus & G. Purschke (eds), Morfología, moléculas, evolución y filogenia en poliquetos y taxones relacionados
Pogonophora (Annelida): forma y función
cerca detrás de las bases de los tentáculos. Especies de siboglinum así como estructura. Últimamente se ha publicado más en Annelida a la que acuñaron el nombre subphyla, Perviata y Obturata, usando los nombres Morfología considerar como un taxón de transición entre protostomos y deuterostomos. La afinidad fue apoyada por el descubrimiento de la larva. cuerpo adulto con los de la larva en el momento de & Little (1969, 1970, 1975) y dos capítulos en (p. ej., Rouse y Fauchald, 1995, 1997; McHugh, sin duda será necesario, ya que de largo y la región postanular del tronco 1998), donde los vestimentíferos son miembros importantes de la fauna. Son grandes y fáciles de recoger. Sostiene que el estado actual del conocimiento es Obturata contiene sólo una clase, Vestimentifera. grupo y utilizar un sistema linneano de clasificación, con tres subclases Frenulata, Vestimen tifera y Monilifera – y las familias aceptadas orientación dorsoventral (Jones y Gardiner, 1988, crestas cuticulares endurecidas alrededor de la parte anterior, propios y ajenos, enfatizando la función como
Rouse, 2001). Los especialistas en la evolución molecular de las hemoglobinas extracelulares consideran que los vestimentíferos y los frenulados forman una clase de colocan Pogonophora en la Enterocoela, que ellos Chaetae dispuestas en serie (Webb, 1964; South ward, 1975a). La orientación dorso ventral original del animal fue invertida. Protostomiano frenulados. La Figura 1 compara las regiones del han sido documentados en publicaciones completas, incluida la monografía de Ivanov (1963), Gupta para describir más especies nuevas, alguna revisión del Los análisis indican que Pogonophora son anélidos. más (de dos a más de 200). El maletero es muy interés geológico y biogeográfico en los respiraderos hidrotermales y las filtraciones frías (Tunnicliffe et al., 2001). Por otra parte, Salvini Plawen (2000) clases, Frenulata y Monilifera (Ivanov, 1991); y frenulados, lo que confirmó el cambio de Prefiero conservar el nombre Pogonophora para el y Jones, 1993; Hacia el Sur, 1993). Nuestro objetivo en este artículo es revisar trabajos recientes, Desde entonces, Siboglinidae se ha utilizado para incluir Ves timentifera, Frenulata y Sclerolinum (ver también pulpa. El diafragma se desarrolla más tarde, como una partición mus cular. El frenillo, o brida, es un par de La fisiología ha florecido gracias al uso de nuevos acuarios presurizados. Origen de la Pogonófora. Almeida et al. (2003) opistosoma, con septos entre los segmentos y El plan corporal de Siboglinum es típico de La anatomía y estructura fina de Pogonophora. familias, y proponer otras nuevas. Mientras continuamos 1995). Cladística tanto molecular como morfológica. tienen un solo tentáculo, pero la mayoría de los otros géneros tienen Opisthochaeta (Zal et al., 1997; Negrisolo et al., vestimentíferos que frenulados debido a la gran propuesto por Jones (1981a); Perviata contiene dos Los taxónomos entre nosotros (ECS y SLG) boca e intestino provisional en ambos vestimentíferos liquidación y muestra la posición de la primera 'Anatomía microscópica de los invertebrados' (Gardiner En la actualidad hay alrededor de 135 especies nombradas de frenillos, 13 vestimentíferos y 8 monilíferos. 1997; Schulze, 2003; Halanych, 2005). El nombre con la ayuda de sumergibles y experimentales. La hipótesis alternativa, de una estrecha relación con la Annelida, se desarrolló gradualmente, tras el descubrimiento de la multisegmentada. insuficiente y que necesitamos una investigación más detallada antes de llegar a cualquier conclusión sobre dentro de ellos (Tabla 1). Necesitamos mantener la libertad de mover géneros entre familias, fusionar 1989; Hacia el sur, 1988; Callsen Cencic & Flu¨gel, Familias Polibrachiidae 8 1 espirobraquíidos 2 Riftidae 1 Frenulata 4 Tevniidae 3 73 1 Alaysiidae 9 Esclerolinidae 1 1 Pogonophora: subclases 1 Siboglinidae 2 Escarpiidae 7 Lamelisabellidae 2 Géneros Especies Vestimentifera 5 Ridgeiidae Lamellibrachiidae 1 20 1 Arcovestiidae 29 Tabla 1. Clasificación 2 1 monilífera 5 anélidos Oligobraquiidae 6 2 1
Figura 3. (A) Plumas branquiales y obtúrculos de vestimentíferos vivos (Ridgeia piscesae). Diámetro del tubo de unos 10 mm (foto Verena Tunnicliffe). (B) Extremo anterior y tentáculos de monilifera vivo (Sclerolinum brattstromi), nótese las papilas y placas en la parte anterior del cuerpo. Diámetro del cuerpo aprox. 0,1 mm. (foto AJ hacia el sur). (C) Tentáculo y lóbulo cefálico de frenulado vivo (Siboglinum ekmani), nótese la doble fila de pínnulas. Diámetro del tentáculo ca. 0,08 mm. (foto AJ hacia el sur).
concentrado en el opistosoma, incluyendo septos musculares, chae tae quitinosos dispuestos segmentariamente, ganglios y vasos sanguíneos (Southward, 1975a,b). En los vestimentíferos postlarvales y juveniles (de hasta aproximadamente 1,7 mm de largo), el segundo segmento (tronco) tiene chaetas de dos tipos, capilares y con forma de garras (Jones y Gardiner, 1989). Estos permanecen en su lugar mientras se desarrollan varias filas de chaetas de tipo adulto en el opistosoma (Fig. 4A). Las larvas de chaetae en forma de garras tienen un grupo de dientes pequeños que apuntan hacia delante. En los juveniles más grandes, las chaetas larvales se pierden y ya no se desarrollan en el tronco. Las chaetas de pogonóforos de tipo adulto de los tres grupos tienen ejes largos y cabezas finamente dentadas, con los dientes generalmente en dos grupos, los dientes anteriores apuntando hacia atrás y el grupo posterior apuntando hacia adelante (Fig. 4B, C). fiordicum (Foucart et al., 1965). De manera similar, los tubos vestimentíferos, ejemplificados por Riftia pachyp tila, están compuestos principalmente de quitina y proteínas (Webb, 1971; Gaill & Hunt, 1986; Shillito et al., 1995a, 1997; Chamoy et al., 2000). Los tubos fósiles del Cámbrico que contienen quitina pueden indicar la antigüedad de Pogonophora (Carlisle, 1964; South ward & Southward, 1967). Los vestimentíferos pueden tapar la entrada con su obturaculum, pero los frenulados como Polybrachia y Lamellisabella deben dejar las puntas de los tentáculos expuestas. El tubo de pogonóforo proporciona apoyo y protección. Webb (1971) reconoció dos estilos principales de crecimiento hacia adelante, uno continuo y flexible, el segundo una serie más rígida de embudos superpuestos, pero ambos pueden encontrarse en una especie en diferentes etapas de la historia de vida. El plegado del extremo anterior flexible, como se encuentra en muchos frenulados, puede proteger al animal, mientras que un tubo en forma de embudo está abierto en la parte superior a los depredadores y parásitos. Un complejo quitina proteína forma una proporción sustancial del tubo del frenulado Siboglinum. Secreción de tubos y tubos.
Los tubos de los frenulados y vestimentíferos están formados por muchas capas de fibrillas secretadas por glándulas epidérmicas multicelulares (glándulas tubíparas o glándulas piriformes), con material adicional de glándulas unicelulares. Una glándula multicelular consiste en un grupo de células secretoras en forma de pera, que rodean una luz central, en la que se acumula la secreción fibrilar de las células individuales (South ward & Southward, 1966; Gupta & Little, 1970, La quitina se encontró originalmente en los tubos de tres especies de frenulados (Brunet y Carlisle, 1958) y luego se confirmó mediante análisis de difracción de rayos X (Blackwell et al., 1965). Hay tres formas cristalográficas de quitina en los organismos vivos, que se diferencian en la alineación de sus cadenas de moléculas de quitina, denominadas quitina a, b y c. La quitina en los tubos frenulados y vestimentíferos es quitina b cristalina, que también se encuentra en las chaetas de los anélidos y en la "pluma" del calamar Loligo, pero que por lo demás es rara en el reino animal (Jeuniaux, 1963; Rudall y Kenchington, 1973). Se desconoce el uso de quitina como material de construcción de tubos en otros anélidos (Vovelle, 1982). Figura 4. Chaetae. (A) Chaetas larvales del tronco y chaetas adultas del primer segmento opistosomal de la postlarva vestimentífera (Riftia u Oasisia) (Gardiner & Jones, 1993). (B) Chaetas adultas de Siboglinum atlanticum frenulado. (C) Chaetas adultas de Lamellisabella coronata frenulada (B&C, George & Southward, 1973). Barras de escala 1∕4 10 lm.
Las microvellosidades son la fuente de quitina para la construcción de tubos. La epidermis es rica en células secretoras y contiene el sistema nervioso completamente intraepidérmico (Gupta y Little, 1970; Southward, 1984, 1993; Gardiner y Jones, 1993). Está sustentada por la lámina basal, la MEC de espesor variable y la lámina basal del músculo de la pared corporal (Gupta y Little, 1975; Jensen y Myklebust, 1975; Matsumo Las bacterias simbióticas del trofosoma requieren oxígeno y compuestos reducidos de azufre como fuente de energía y CO2 para la fijación de carbono.
El sitio de secreción de los microcristalitos de quitina se ha localizado con mucha precisión en Riftia pachyptila con una técnica de inmunomarcaje con oro (Shillito et al., 1993, 1995b). Hay un etiquetado dentro del hueco de la copa pero no en el compartimento intracelular de la célula glandular, por lo que las moléculas de quitina deben ensamblarse en las copas. Se ha identificado actividad quitina sintasa en el tejido y se sospecha que la sintasa está en la membrana de la copa (Ravaux et al., 1998). Las células de la epidermis externa producen la proteína principal del tubo (Chamoy et al., 2000, 2001). Los gases disueltos pueden entrar en los tubos de los frenulados que están enterrados en sedimentos reductores. El sulfuro disuelto y otros compuestos de azufre reducido se difunden desde el sedimento a través de la pared del tubo hasta la epidermis del tronco y de allí al trofosoma y las bacterias. El oxígeno del agua que lo cubre se difunde hacia la parte superior del tubo y hacia los tentáculos, donde se une a la hemoglobina en la sangre y se transporta al trofosoma (Terwilliger et al., 1987). Los gusanos tubulares de los respiraderos hidrotermales, como Riftia pachyptila, son capaces de absorber oxígeno y sulfuro del respiradero mixto y del ambiente. agua que baña sus penachos branquiales (Childress y Fisher, 1992), pero Lamellibrachia sp., que vive en filtraciones frías en el Golfo de México, probablemente obtiene gran parte de su sulfuro a través de una extensión basal de paredes delgadas del tubo que penetra en el sedimento sulfídico y tiene Se ha demostrado que es permeable al sulfuro disuelto (Julian et al., 1999). La absorción de sulfuro por la región posterior del cuerpo puede ser suficiente para alimentar la absorción total de carbono inorgánico a través de la columna (Freytag et al., 2001). Los estudios de Lamellibrachia satsuma en un sitio poco profundo en el sur de Japón utilizaron proporciones de isótopos de azufre para demostrar que la principal fuente de sulfuro para estos animales procedía del sedimento, a través de una extensión similar de paredes delgadas del tubo (Miura et al., 2002 Shillito et al. (1997) describen la colocación de fibrillas en capas similares a madera contrachapada, de 15 a 20 capas en un tubo de 5 μm de espesor de Riftia pachyptila. Hay una estructura fina muy similar en los tubos de los frenillos (Fig. 5A), comparada con un tamiz molecular por Gupta y Little (1975). Las fibrillas estrechamente empaquetadas forman una barrera física incluso para las bacterias más pequeñas (0,1 lm), pero el agua y pequeñas moléculas como el cloruro de sodio pueden atravesarlas, como se muestra en los tubos de los frenulados Siboglinum atlanticum y S. ekmani (Southward & Southward, 1963). El uso de compuestos marcados con 14C demostró que los animales podían absorber aminoácidos, glucosa y ácidos grasos a través de su epidermis (Little & Gupta, 1968, 1969; Southward & Southward, 1970). La pared del tubo ralentizó la tasa de absorción, pero no la bloqueó. Después de más experimentos, se concluyó que las especies de Siboglinum podían absorber y metabolizar compuestos orgánicos disueltos de concentraciones ambientales conocidas a un ritmo suficiente para sostener la respiración pero no lo suficiente para el crecimiento y la reproducción (Southward & Southward, 1981). Cutícula y pared corporal. En los pogonóforos están presentes dos tipos distintos de colágeno, como lo demuestra el inmunomarcaje: un tipo cuticular y otro intersticial. Un análisis reciente de los dos tipos de colágeno en el vestimentif eran Riftia pachyptila ha demostrado que el colágeno de la cutícula tiene una gran longitud de fibra (1,5 lm), no es estriado, tiene una alta estabilidad térmica (37 C) y un alto contenido de treonina. La cutícula consta en gran parte de capas de fibrillas de colágeno, a menudo dispuestas en forma de hélice y atravesadas por microvellosidades desde la superficie celular (revisado por Southward, 1993; Gardiner y Jones, 1993). Forma crestas y placas engrosadas, particularmente el frenillo o brida de los frenulados, las placas adhesivas en forma de escamas típicas de todos los pogonóforos y las escamas rectangulares en los tentáculos del frenillo tardío Lamellisabella coronata. En comparación, el colágeno intersticial de la matriz extracelular (MEC) está formado por fibras estriadas más cortas, tiene un punto de fusión de 29 C y contiene menos treonina (Gaill et al., 1995; Mann et al., 1996).. Está presente debajo de la epidermis, entre las capas musculares y en la matriz del obturaculum (Gaill et al., 1994).
y Sasayama, 2002). Las células mioepiteliales de los frenulados Siboglinum fiordicum y Oligobrachia mashikoi muestran una relativa falta de estriación en comparación con el tubífico Branchiura sowerbyi. A partir de esta observación, Matsumo y Sasayama (2002) concluyeron que Oligobrachia mashikoi no podía ser un anélido. Sin embargo, la diferencia en la musculatura de la pared corporal es más probablemente el resultado de un modo de vida inactivo en los pogonóforos que una indicación de afinidades filogenéticas. Los estudios de los sistemas musculares de unas 25 especies de poliquetos han demostrado que existe tanta variación que es difícil sacar conclusiones filogenéticas a partir de detalles ultraestructurales (Lanzavecchia et al., 1988). Las pínnulas son unicelulares en los frenulados y multicelulares en los vestimentíferos, pero la cutícula es siempre extremadamente delgada sobre las pínnulas y las la sangre circula cerca de la superficie. Si hay células ciliadas, forman dos tractos estrechos a lo largo del tentáculo o filamento, a cada lado de la fila de pínnulas, pero las pínnulas mismas no están ciliadas.
apéndices anteriores Las pínnulas no están presentes en las especies de Sclerolinum ni en algunos de los frenulados más pequeños, donde los tentáculos son extremadamente delgados y su cutícula epidérmica es delgada. En todas las especies, los 'tentáculos' parecen funcionar como branquias, y su estructura es similar a la de muchos poliquetos (p. ej., Storch y Alberti, 1978). Tienen alguna función sensorial, ya que están provistos de nervios de los lados del cerebro intraepidérmico. Los apéndices anteriores de los pogonóforos se han denominado tentáculos en frenulados y monilíferos y filamentos branquiales en vestimen tiferos. Rouse y Fauchald (1997) y Rouse (2001) codificaron los 'palpos ranurados peristomiales' o 'palpos' como presentes en siboglinidos/pogonóforos, en sus análisis cladísticos de poliquetos. Es decir, suponen, a los efectos del análisis, que los apéndices anteriores son homólogos con los palpos ranurados peristomiales de los poliquetos. Los palpos ranurados de los espiónidos tienen un surco ciliado longitudinal y un vaso sanguíneo con extremo ciego en una cavidad celómica revestida de músculos; reciben nervios de dos partes diferentes del prosencéfalo (referencias en Müller & Orrage, este volumen). Son a la vez sensoriales y se utilizan para la recolección de alimentos. La homología con los 'tentáculos' de los frenulados, vestimentíferos y monilíferos es dudosa porque estos últimos carecen de surco ciliado y no se utilizan para la recolección de alimentos. Su sistema sanguíneo consta de dos vasos sanguíneos longitudinales que son dilataciones de un seno sanguíneo que se encuentra en la MEC entre la epidermis y la capa muscular que rodea el celoma central. Los senos estrechos que atraviesan las pínnulas donde están presentes (Fig. 6A, B), o debajo de la epidermis, unen los vasos longitudinales y completan la circulación (Gupta & Little, 1969; Van der Land & Nørrevang, 1977; Gardiner & Jones, 1993; Hacia el sur, 1993). Figura 6. Tentáculos frenulados, Siphonobrachia ilyophora. (A) TS tentáculo y base de pínnulas;bl – basallamina; bs – seno sanguíneo; bv – vaso sanguíneo; cap – capilar en pínula; cil – cilios; co – celoma; ep – epidermis; ner – nervio. (Modificado de Little y Gupta, 1969). (B) TEM de bases pínnulas; casquete – capilar: ne – núcleo de célula epidérmica; pn – núcleo de la célula pínula; flecha – vaso de enlace. (Cortesía de BL Gupta).
diferente de un cartílago anélido típico. Basándose en una evaluación de la naturaleza de las fibras musculares y la relación entre los haces de músculos y la ECM, Andersen et al. (2001) sugirieron que las fibras musculares producen una tensión que permite que el sistema actúe como un tejido conectivo capaz de cambiar su suavidad y rigidez. El gran volumen de matriz cartilaginosa proporciona una fuerza que se opone a la contracción de las bandas musculares circundantes y, por lo tanto, mantiene la forma y solidez del obtu ráculo. El obturaculum sostiene los filamentos cuando está fuera del tubo (Fig. 3A) y actúa como un tapón cuando el animal se retira. El vaso dorsal es contráctil en la mayor parte de su longitud, pero especialmente en la región del corazón, ubicada en la región vestimental anterior en Vestimentifera (Fig. 8A) (Gardiner & Jones, 1993) y en la parte anterior en Frenulata (Southward, 1993). El vaso dorsal bombea sangre hacia las branquias. El flujo se invierte en las puntas de las branquias y continúa desde allí hacia el vaso ventral. Más posteriormente, los vasos dorsal y ventral están conectados por vasos trofosomales y por vasos septales en el opistosoma. A lo largo de la mayor parte de su longitud, el vaso dorsal está suspendido en cavidades celómicas emparejadas por un mesenterio dorsal y ventral. La matriz extracelular entre las dos capas celulares de los mesenterios es continua con la lámina vascular (Fig. 8B, C). No hay endotelio celular. En la región del corazón, las cavidades perivasculares desaparecen y la luz del vaso sanguíneo queda constreñida por una musculatura gruesa.
puede tener importancia para futuras discusiones sobre patrones de segmentación en vestimentíferos. Detrás del corazón, un cuerpo intravasal ocupa la luz del vaso sanguíneo en Vestimentifera (Schulze, 2002) y Frenulata (Ivanov, 1963; Southward, 1993). Un intravasal o corazón cuerpo es una hebra de tejido ubicada dentro del vaso sanguíneo contráctil dorsal. Está separada de la sangre por una lámina basal. Un cuerpo intravasal también está presente en varios taxones de Terebellida (Dales & Pell, 1970; Spies, 1973; Jouin Toulmond et al., 1996). En Vestimen tifera, se extiende a través del tronco hasta el opistosoma y se adhiere al lado ventral de la luz del vaso dorsal donde se dividen los mesenterios (Schulze, 2002) (Fig. 8B). La lámina basal del cuerpo intravasal es más gruesa que la lámina vascular pero está construida de manera más laxa (Fig. 8C). El citoplasma de las células epiteliales contiene numerosas mitocondrias, retículo endoplásmico rugoso, algunas vesículas de Golgi e inclusiones densas en electrones. Las inclusiones densas en electrones se parecen a los cuerpos de hematina con su subestructura laminar heterogénea (Fig. 8C). El desarrollo del obturaculum comienza más tarde que los filamentos. En un ejemplar juvenil de 1,8 mm de largo de una especie de Ridgeia, Southward (1988) documentó la primera aparición del obturaco ulum como un par de protuberancias en forma de D de epitelio cubierto de cutícula que se proyecta sobre el extremo anterior del cerebro, pero enterrado en una depresión entre dos semicírculos de siete filamentos. Cada bulto contenía un núcleo mesodérmico con un vaso sanguíneo central. Esta observación sugiere que el obturaculum puede ser una consecuencia de la región vestimental, más que del primer segmento del cuerpo (Jones, 1985b) o del primer par de filamentos (Iva nov, 1989). Anatomía del sistema vascular sanguíneo. A la luz de esta posibilidad, uno de nosotros (SLG) examinó secciones seriadas del obturaculum de un espécimen juvenil (etapa de 45 filamentos) de Oasisia al vinae. El obturaculum muestra la organización típica analizada anteriormente (Fig. 7A), con la excepción de la región más apical. Aquí el vaso obturacular está ausente y cada mitad obturacular está completamente llena de células, es decir, no es evidente una capa de ECM (Fig. .7B). Cerca de la base del obturaculum, las laminillas branquiales pierden su integridad estructural y el epitelio branquial se continúa con el epitelio apical al cerebro. Además, una capa de epitelio, que se deriva de las laminillas branquiales, rodea el obturaculum proporcionándole una doble capa de epitelio (Fig. 7C). Esta segunda capa epitelial está limitada externamente por una cutícula. En la región donde el obturaculum se fusiona con el vestimentum, ambas capas epiteliales se vuelven continuas con el epitelio que rodea el cerebro (Fig. 7D). Estas observaciones apoyan las observaciones de Southward (1988) y sugieren fuertemente que el obturaculum es una consecuencia apical de la región vestimental. Tal patrón de desarrollo Los principales vasos sanguíneos en Pogonophora, como en otros anélidos, son los vasos dorsales y ventrales (Webb, 1969; Van der Land & Nørrevang, 1977; Gardiner & Jones, 1993; Malakhov et al., 1996b).
et al., 2001). Consta de dos cadenas de globina
monoméricas, cuatro unidades enlazadoras y un
dímero con enlaces disulfuro, mientras que V2 y C
tienen una cadena de globina monomérica y un dímero
con enlaces disulfuro, pero ninguna unidad enlazadora
(Zal et al., 1996). Existen dos tipos de HBL en los
anélidos (Jouan et al., 2001): el tipo I ocurre en las
Hbs oligoquetas, hirudinas y vestimentíferas, así
como en las clorocrurinas sabelidas; el tipo II ocurre
en otros poliquetos. HBL parece estar ausente en los frenulados; tienen
Función y síntesis de la hemoglobina.
Una característica esencial de la sangre de pogonóforo
es la hemoglobina extracelular (Hb). Se han identificado
tres tipos de Hb en el vestimentífero Riftia pachyptila
(Zal et al., 1996): V1 (3500 kDa), V2 (400 kDa) y C
(400 kDa). Mientras que V1 y V2 se encuentran en la
sangre, C1 está restringido al celoma. V1 es una
hemoglobina bicapa hexagonal (HBL), común en
muchos grupos de anélidos (Verde
Figura 7. Obturaculum de Oasisia alvinae juvenil. Microscopía óptica. (A) sección transversal en la región media que muestra la forma típica del obturaculum con surco dorsal (dg) y cresta ventral prominente (vr). (B) sección transversal en la región apical que muestra las mitades obturaculares (ob) separadas y sin vasos sanguíneos obturaculares asociados. (C) sección transversal cerca de la base del obturaculum. Obsérvese el epitelio tentacular (flechas) que rodea el epitelio obturacular (obe). (D) sección transversal en la región de fusión del obturaculum con la región vestimental. Obsérvese el epitelio obturacular (obe) continuo con el epitelio que rodea el cerebro (br). bf – filamentos branquiales; te – epitelio tentacular. Barras de escala: A – C ¼ 75 lm; D ¼ 25 lm.
trofosoma Sclerolinum brattstromi (Hacia el sur, 1982). Un frenulado, Siboglinum poseidoni, contiene simbiontes metanotróficos (Schmaljohann & Flu¨gel, 1987), pero otras especies examinadas parecen ser oxidantes de sulfuro (Southward et al., 1986). La posición y estructura del trofosoma frenulado sugieren que reemplaza al canal alimentario. Las células peritoneales externas rodean un núcleo de bacteriocitos, con una luz central en algunas especies. Los senos paranasales llenos de sangre entre las láminas basales de los dos epitelios están conectados con los vasos sanguíneos longitudinales. Los estudios ultraestructurales de S. poseidoni juveniles indican que los bacteriocitos son de origen endodérmico (Callsen Cencic & Flu¨gel, 1995). Los frenulados parecen tener sólo una Hb vascular de menor peso molecular. En Siboglinum fiordicum y Galathealinum sp. la Hb tiene una afinidad muy alta por el oxígeno y aparentemente una capacidad muy baja para unirse a sulfuro (Terwilliger et al., 1987; Childress & Fisher, 1992), pero la secuencia de aminoácidos de las cadenas similares a globina de Oligobrachia mashikoi Hb indica un potencial de unión a sulfuro (Zal et al., 1997). Los cuerpos muy largos y delgados de los frenulados penetran profundamente en sedimentos que contienen bajas concentraciones de compuestos de azufre reducido. El sulfuro puede llegar al trofosoma principalmente por difusión y la capacidad de carga de la hemoglobina puede ser menos importante que en los vestimentíferos.
Los enlaces persulfuro se forman cerca de un pH neutro pero con un pH óptimo de 7,5. El pH más bajo en el trofosoma podría desencadenar la liberación de sulfuro a los simbiontes. La unión de sulfuro podría haber evolucionado en vestim entiferans como un mecanismo para desintoxicar el sulfuro, así como para transportar y almacenar grandes cantidades para alimentar el metabolismo simbionte (Schulze y Halanych, 2003). Por otra parte, Bailly et al. (2003) sugieren que la unión de sulfuro es una característica plesiomorfa en los anélidos y que la pérdida secundaria se produjo repetidamente como resultado de la relajación de las restricciones. Childress y Fisher (1992) y Goffredi et al. han revisado trabajos experimentales sobre la absorción, el transporte y el metabolismo de sulfuro y oxígeno y la fijación de carbono inorgánico en Riftia pachyptila. (1998). Los requerimientos de nitrógeno de la simbiosis parecen ser cubiertos por nitrato, absorbido por el huésped, reducido a amoníaco por los simbiontes y transferido al huésped en forma de aminoácidos (Girguis et al., 2000). Brillante y col. (2000) utilizaron bicarbonato de 14C y autorradiografía para demostrar que la fijación de carbono y la liberación de carbono orgánico de los simbiontes al huésped ocurren rápidamente (en 15 minutos). El voluminoso trofosoma de los vestimentíferos tiene un sistema vascular sanguíneo más complicado que el de los frenulados, pero parece tener básicamente la misma estructura de dos capas. Esto se puede observar durante el desarrollo postlarval como lo describen Jones & Gardiner (1988, 1989), Southward (1988) y Gardiner & Jones (1993). En los juveniles de Ridgeia piscesae y Riftia pachyptila parece que las células endodérmicas absorben las bacterias simbióticas iniciales desde la luz intestinal ciliada. Estas bacterias permanecen sin digerir en vacuolas, mientras que otros tipos de bacterias se digieren en vacuolas fagocitoticas separadas. Posteriormente, la multiplicación de las bacterias simbióticas y los bacteriocitos que las contienen se produce en la región central de cada lóbulo, alrededor de un vaso sanguíneo axial. Los bacteriocitos en crecimiento con bacterias más grandes se encuentran en la capa media, mientras que las células con bacterias en degeneración se encuentran hacia la periferia, donde hay una red de vasos sanguíneos aferentes (Bosch & Grasse ´, 1984a,b; Gardiner & Jones, 1993; Bright et al., 2000; Bright y Sorgo, 2003). La sangre circula a través de los senos nasales entre los bacteriocitos, desde los vasos periféricos hasta los vasos axiales. El tejido que alberga bacterias simbióticas en los pogonóforos se encuentra entre los vasos sanguíneos longitudinales dorsal y ventral en la región del tronco. Ocupa la mayor parte de la longitud del tronco en vestimentíferos (Fig. 2), pero está restringido a los dos tercios posteriores del tronco en frenulados y monilíferos (Southward, 1993; Gardiner y Jones, 1993). Las bacterias intracelulares en el trofosoma de Riftia pachyptila fueron descubiertas por Cavanaugh et al. (1981), quienes sugirieron que las bacterias grandes y globulares eran quimioautótrofos oxidantes de azufre, un nuevo concepto de simbiosis en ese momento, pero que resolvió el problema de larga data de cómo se alimentan estos animales "cobardes". Felbeck et al. (1981) y Rau (1981) encontraron evidencia de autotrofia. Se encontró un tipo similar de simbiosis en frenulados y monilíferos, con bacterias delgadas en forma de bastón en el trofosoma de los frenulados y bastones gruesos en el trofosoma de los frenulados.
especie u Oligobrachia gracilis. Gardiner y & Smith (1988) Se espera que Pogonophora Jones, 1993; Schulze, 2001b). Hasta la fecha, no se han realizado observaciones sobre los órganos excretores de especies que examinó. Riftia contiene mucho glucógeno, tanto en las bacterias como en las células huésped (Sorgo et al., 2002). Antes probablemente asuma parcialmente estas funciones; densamente musculoso, no sólo en el corazón secciones de ocho especies vestimentíferas, Estos gránulos minerales son multicapa y están presentes principalmente en las células peritoneales (hacia el sur, tres componentes de un diseño metanefridial Órganos: la Tecanefria y la Atecanefria. contracción de los vasos sanguíneos y se logra estructura fina del trofosoma de Siboglinum y Los órganos excretores están presentes en la parte anterior anterior de los frenulados (Ivanov, 1963; Southward, 1993). Oligobrachia dogieli y Siboglinum caulleryi de exposición) en pequeñas Riftia pachyptila. El carbono liberado se incorpora a plantas de rápido crecimiento. Vestimentifera están suspendidos en perivascular. ya en Thecanephria y encerrado en un 'renal vertedero de filtración de una celda terminal impulsado por ciliar productos, en particular desechos nitrogenados, mediante filtración de fluidos corporales y posterior modificación Se podría esperar de la velocidad de secreción del tubo y no se pudo observar un saco renal en ninguno de los observada por Gaill et al. (1997). El trofosoma de reabsorción. En Pogonophora, el trofosoma
- Podocitos: no detectados en ningún pogonophoran. En Vestimentifera, el vaso dorsal es Sin embargo, en ninguna especie de pogonóforos todos se vuelve marrón o negro verdoso. En frenulados la Frenulata, basada en la anatomía de las excretoras alvinae. A pesar del examen cuidadoso de las series tronco postanular del frenulado Siboglinum at lanticum (Southward, 1973). Estudios posteriores de la compuestos (Southward, 1993). Además, metanefridia, la filtración es impulsada por acción muscular.
- Nephrostome: Ivanov (1963) presenta diagramas anatómicos de los tecanefrios Lamellisa bella zachsi y los atecanefrianos. compartimento: El vaso dorsal en todos los Pog onophora y los vasos obturaculares en
y Ag (Truchet et al., 1998). El papel de la nefridia es la eliminación de desechos. En la protonefridia, los líquidos se filtran a través de una lípidos y proteínas (Southward, 1982, 1993). El de la orina primaria por secreción y/o selectiva. saco'. Southward (1993), sin embargo, al utilizar métodos ultraestructurales encontró que la distinción no estaba clara. cavidades. acción. La única especie de pogonóforo en El sistema está bien desarrollado (ver sección anterior). animales contiene tantos gránulos oscuros que Ivanov (1963) distinguió dos órdenes dentro vestimentiferans Tevnia jerichonana and Oasisia Se encontró que era abundante en el núcleo central del (Fig. 8A, B), lo que hace poco probable que haya podocitos presentes. diseños: metanefridia y protonefridia. En y los simbiontes bacterianos podrían reciclar nitrógeno pachyptila contiene S, Fe, Cu y Ag, mientras que los gránulos de los bacteriocitos contienen Mg, P, S, Ca, Fe, Cu. Jones, Schulze (2001b) no observó nefrostomas en ningún vestimentífero.
- Un vaso sanguíneo rodeado por una celómica. Órganos excretores representante de Thecanephria, Siphono brachia lauensis, pero no en varios Siboglinum partículas de glucógeno y gotas grandes, probablemente de compartimento celómico. Según el modelo funcional de diseño nefridial de Ruppert (Van der Land y Nørrevang, 1977; Gardiner y El trofosoma también acumula metales. en mayores Esclerolinum. tienen metanefridia porque su sangre vascular Jones (1993) observó nefrostomas en el región, sino también a lo largo de toda la longitud Se conocía el trofosoma de los frenulados, el glucógeno. En general, los órganos excretores se encuentran en dos tipos básicos. Las partículas minerales se almacenan como gránulos insolubles. mil novecientos ochenta y dos). Gránulos en las células peritoneales de Riftia. incluyendo las especies examinadas por Gardiner & observado: La principal diferencia es que los conductos nefridiales son a través de la lámina basal de los podocitos, que representa una barrera entre un vaso sanguíneo y un Las especies de Oligobrachia descubrieron que el epitelio peritoneal externo era la principal región de almacenamiento de y la prenda delantera en vestimentiferans y muestra celomoductos en todos ellos. Sin embargo, Southward (1993) los encontró sólo en un tejidos y en las glándulas secretoras de tubos, como podría
Tanto en Vestimentifera como en Frenulata, los tabiques están vascularizados por vasos septales. Estos se originan en el vaso ventral y discurren entre los dos. Las caras de los septos son musculares en lugar de ambas caras (Fig. 10). Este también es el caso de los frenulados, lo que sugiere que los opistosomas son más similares en los dos grupos de lo que se suponía anteriormente.
capas mesodérmicas de los tabiques sin revestimiento celular (Fig. 10B). Las glándulas que se asemejan a las glándulas piriformes secretoras de tubos en el vestimento y el tronco están asociadas con los tabiques. Gardiner & Jones (1993) distinguieron en Riftia pachyptila glándulas largas que están ligadas al sistema vascular sanguíneo y glándulas cortas que no lo están. Esta distinción fue Figura 9. Asociación de órganos excretores con vasos sanguíneos en Frenulata y Vestimentifera. (A) Oligobrachia gracilis, sección transversal en la región de origen del tentáculo. Los conductos contorneados de la parte medial del órgano excretor están completamente encerrados en el vaso ventral. (B) Ridgeia piscesae, sección transversal en la región del corazón. Los conductos contorneados del órgano excretor rodean la unión de los vasos eferentes y el seno valvatus. Las flechas indican la dirección del flujo sanguíneo. (C) Disposición celular en los órganos excretores de Oligobrachia gracilis. Las flechas grises indican la dirección del flujo de los líquidos excretores. No se pudo detectar si además de la filtración a través de células de filtración se produce una entrada adicional a través de celomoductos. bl – lámina basal; cu – cutícula; dv – vaso dorsal; ed – conducto excretor; eo
- órgano excretor; ep – epidermis; epv – vasos de penacho eferente; fc – celda de filtración; h – corazón; lcv – vasos cefálicos laterales; lp – bolsas laterales del seno valvatus; sv – seno valvatus; tc – celoma tentacular; vv – vaso ventral.
Marsh y cols. (2001) criaron Riftia pachyptila a temperatura y presión in situ (2 C y 250 atm). La división fue lenta, pero se observó una larva ciliada nadando después de 34 días, cuando tenía dos bandas ecuatoriales de cilios simples, pero sin boca, mechón apical o telotroch. Se estimó que la vida metabólica de las larvas era de 34 a 44 días, según la tasa de respiración y las reservas de energía. posteriormente (Ivanov, 1963). En las especies de Sclerolinum, los conductos de esperma emparejados se abren en el extremo anterior del tronco, pero aún no se han encontrado gonoporos femeninos (ECS, observación personal). Los espermatozoides de cabeza larga de los frenulados y vestimentíferos tienen mitocondrias envueltas alrededor del núcleo (Gardiner y Jones, 1985, 1993; Southward, 1993). Reproducción, embriones y larvas. A diferencia del cordón nervioso del tronco, el cordón nervioso ventral del opistosoma no tiene axones gigantes ni en Frenulata ni en Vestimentifera. Southward (1975a) describe tres troncos nerviosos en el opistosoma del frenulado Siboglinum fiordicum y 'protuberancias nerviosas' que pueden ser ganglios, probablemente asociadas con el movimiento de los quetales. En Vestimentifera no hay "protuberancias nerviosas", pero a menudo hay tractos nerviosos entre los sacos quetales.
Algunos frenulados incuban huevos grandes en sus tubos hasta la etapa de asentamiento, mientras que los vestim entíferos dispersan sus huevos y tienen un desarrollo planctónico lecitotrófico. Los frenulados con huevos pequeños posiblemente tengan larvas planctónicas, pero éstas nunca han sido criadas (Southward, 1999). Las larvas conocidas han sido descritas como trocóforas. Anteriormente, sólo se había demostrado un intestino rudimentario en las primeras etapas de desarrollo (Jones y Gardiner, 1988; Southward, 1988) de una longitud máxima de 2,6 mm. Como no es continuo en los ejemplares adultos, obviamente no es funcional como tracto digestivo. Es necesario examinar si ha asumido otra función en el adulto. no está claro en secciones histológicas de Ridgeia piscesae o Tevnia jerichonana. En Ridgeia piscesae, las glándulas periféricas tienen un poro hacia el exterior y se asemejan a las glándulas piriformes del vestimentum y el tronco, mientras que las glándulas más centrales no tienen conexión directa con el exterior. Están formados por una de las capas mesodérmicas de los septos y suelen estar rodeados por espacios sanguíneos (Fig. 10A). El primer informe sobre espermatóforos en Sclerolinum sibogae (Southward, 1961) fue erróneo; Un reciente reexamen del material tipo (ECS) encontró espermatozoides en los gonoductos pero no espermatóforos, mientras que el examen de Sclerolinum brattstromi vivo encontró pequeños grupos de espermatozoides de cabeza larga capaces de nadar en conjunto (observación personal ECS). En los vestimentíferos, las masas pegajosas de esperma se transfieren entre machos y hembras de Ridgeia pisce sae (Southward & Coates, 1989; MacDonald et al., 2003) y Tevnia jerichonana (observación personal ECS). Riftia pachyptila en poblaciones naturales libera bocanadas de óvulos y espermatozoides en el agua circundante (Van Dover, 1994), pero la fertilización interna sigue siendo una gran posibilidad en esta especie porque se han detectado espermatozoides dentro de los oviductos (Gardiner y Jones, 1985; PA Tyler, comunicación personal). El estudio del régimen actual mostró que existe una alta probabilidad de que las larvas permanezcan a unas pocas decenas de kilómetros de su origen, pero la posible dispersión a lo largo de las crestas podría ser de hasta 100 kilómetros. Se estudian vestimentíferos de filtraciones frías El tejido intestinal está estrechamente asociado con el vaso dorsal y rodeado de musculatura. En un espécimen pequeño de Ridgeia piscesae (5 mm), la pared intestinal en sección transversal consta de aproximadamente siete células multiciliadas y está completamente encerrada en una lámina basal (Fig. 11A). En otra pequeña muestra se observaron células bacterianas con diámetros de hasta 4,3 μm alrededor del intestino (Fig. 11C). No había células bacterianas en la luz del conducto ciliado. En los pogonóforos los sexos están separados, excepto en el hermafrodita Siboglinum poseidoni. Los órganos reproductores normalmente están emparejados y, cuando maduran, ocupan bastante espacio en el tronco, lo que a menudo restringe gravemente el trofosoma. Los gonoporos masculinos siempre están en el extremo anterior del tronco, al igual que los gonoporos femeninos de vestimentif erans, pero en los frenulados los oviductos se abren más. Los frenulados producen espermatóforos envueltos en una capa de mucopolisacárido (Flu¨gel, 1978), secretados en una región especial del conducto espermático. No se han observado espermatóforos en especies de Sclerolinum. Aunque los pogonóforos adultos no tienen intestino continuo, se puede detectar un intestino residual en los opistosomas incluso en vestimentíferos adultos. Se detectó un ano en un espécimen de Tevnia jerichonana con un opistosoma de 7 ∙ 4 mm de tamaño (Fig. 11B).
metro
anteriormente, tardó 3 días en desarrollarse desde la
escisión hasta convertirse en una larva con prototroca
(a 9 C, 1, 50 y 100 atm.) y sobrevivió al menos 3
semanas (Young et al., 1996). Larvas de Lamellibrachia
satsuma estudiadas por Miura et al. (1997) tenían
tanto prototroca como telotroca. Los huevos extraídos
directamente del oviducto de esta especie comenzaron
a dividirse sin inseminación y se desarrollaron hasta
convertirse en una larva parecida a un trocóforo en
tres días (Fukunaga et al., 2000), lo que sugiere que
ya habían sido fertilizados en el oviducto. Una
observación similar de escisión que comienza in vitro
sin la adición de esperma se observó en el frenulado
Siboglinum fiordicum (Bakke, 1976).
Citos de Riftia pachyptila, y no se ha encontrado
ninguno en las primeras etapas de asentamiento de
vestimentíferos o frenulados, pero en etapas
ligeramente posteriores, que tienen una boca y un
canal alimentario temporales, sí tienen bacterias en
algunas de sus células endodérmicas y esto parece
una forma lógica de tomarlos del medio ambiente
(Southward, 1988; Jones & Gardiner, 1988, 1989; Callsen Cencic & Flu¨g
Schmaljohann & Flu¨gel (1987) encontraron que los
simbiontes en el trofosoma de Siboglinum po seidoni
y las bacterias metanotróficas aisladas de su entorno
eran similares en ultraestructura y tamaño. Otra
evidencia del origen ambiental de la bacteria se basa
en el descubrimiento de que los vestimentíferos de
diferentes géneros, pero de la misma localidad,
albergan simbiontes idénticos, demostrado mediante
técnicas moleculares (Feldman et al., 1997). Un
análisis y una revisión más detallados (McMullin et al.,
2003) respaldan la adquisición ambiental de simbiontes
y la ausencia de coespeciación entre los vestimentíferos
y sus simbiontes. Sin embargo, las bacterias de vida
libre identificables mediante nuevos métodos moleculares
Las larvas de vestimentíferos pueden tener que
sobrevivir durante algunas semanas, sin alimentarse,
en condiciones de plena oxigenación hasta que puedan
asentarse en un ambiente adecuado para el desarrollo
del adulto. Aún es discutible la cuestión de si los
simbiontes se transmiten a través del óvulo o si
definitivamente se adquieren del medio ambiente.
Cary y cols. (1993) no pudieron detectar ningún simbionte en el oo
Figura 11. Tripa y ano rudimentarios en opistosoma. (A) Ridgeia piscesae, LM, el intestino rudimentario está ubicado en el lado ventral del vaso dorsal, encerrado en tejido muscular, la luz del intestino ciliado parece oscura. (B) Tevnia jerichonana, LM, intestino posterior y ano, la luz del intestino se encuentra en un plano diferente. (C) Ridgeia piscesae, TEM, luz ciliada de intestino rudimentario y bacteriocitos con endosimbiontes muy próximos; a – ano; ba – bacterias; antes de Cristo – bacteriocito; coe – celoma; dv – vaso dorsal; g – intestino; m – músculo; pg – glándulas piriformes; s – tabiques; sv – vaso septal. Figura 10. Septos opistosomales en el vestimentífero Ridgeia piscesae, glándulas asociadas y vasos septales. (A) sección horizontal, LM, que muestra las glándulas piriformes y septales. (B) TEM, tabique opistosomal, la parte anterior está a la izquierda. cm – músculo circular; coe – celoma; ecm – matriz extracelular; hd – hemidesmosomas; mf – miofilamentos; norte – núcleo; pg – glándulas piriformes; sg – glándulas septales; sv – vaso septal.
Aquí se han discutido aspectos de la anatomía de los pogonóforos con el objetivo de comprender su forma de vida y comprender las diferencias entre frenulados, vestimentíferos y monilíferos/esclerolínidos. Halanych (2005) ha revisado publicaciones sobre su filogenia molecular, concluyendo que los vestimentíferos son monofiléticos, Sclerolinum es hermano del clado vestimentíferos y los frenulados forman un clado monofilético hermano del clado vestimentíferos/monilíferos. Esto se ajusta a las diferencias anatómicas discutidas aquí, aunque la posición de Sclerolinum parece un poco incierta. Halanych hizo cambios útiles al manuscrito. Laura Berner, ex estudiante universitaria de Bryn Mawr College, ayudó con el análisis y la sección obturacular. Agradecimientos Eve Southward está agradecida al difunto Brij L. Gupta por su aliento en el pasado y por el regalo de algunas de sus micrografías electrónicas, a la Sra. J. Gupta por su permiso para utilizar su trabajo inédito y al Dr. AV Grimstone de la Universidad de Cambridge por proporcionar los negativos. Alan Southward mejoró el manuscrito y ayudó con la preparación de las figuras. La profesora Verena Tunnicliffe proporcionó muestras, fotografías y aliento a Eve Southward y Anja Schulze. Dr. KM Implicaciones sistemáticas Agradecemos a los organizadores del Simposio de Osnabrück por la oportunidad de preparar esta revisión. Las relaciones dentro de los grupos no se han discutido en este artículo, pero estamos de acuerdo con Halanych en que valdría la pena realizar una nueva investigación sobre la filogenia de los frenulados. El trabajo anatómico de Ivanov dio como resultado una división en dos órdenes, Athecanephria y Thecanephria, sobre la base de diferencias en la anatomía excretora, la disposición de las papilas y glándulas en el tronco postanular y la forma de los espermatóforos, ninguno de los cuales parece ahora está claramente definido (Southward, 1993). Lo mejor sería abandonar esta subdivisión. También se puede abandonar la división de los vestimentíferos en los órdenes Axonobranchia y Basibranchia (Jones, 1985a). La distinción se basó en la anatomía del penacho branquial, separando a Riftiidae del resto de las familias debido a la diferencia en el patrón de suministro de sangre al penacho branquial de Riftia. Esto, sin embargo, es una autapomorfia para Riftia pachyptila, que podría haber surgido como consecuencia del gran tamaño de la especie y la longitud inusual de su penacho y obturaculum. Las filogenias moleculares indican claramente que R. pachyptila está estrechamente relacionada con otras especies que habitan en los respiraderos del Pacífico oriental. Entonces tenemos siete familias vestimentíferas y cinco frenuladas para considerar (ver Tabla 1, p. 226). Este no es el lugar para revisarlos, pero los árboles filogenéticos de géneros producidos por Halanych (2005) y Rouse (2001) deberían proporcionar orientación, y ya han indicado que algunas de las descripciones originales son inadecuadas, por lo que hay margen para nuevos trabajos descriptivos y anatómicos, así como para nuevos trabajos moleculares si se puede recolectar material adecuado. Referencias
Hasta donde sabemos, aún no se han reportado técnicas como los simbiontes vestimentíferos en el ambiente natural cerca de respiraderos o filtraciones. Andersen, AC, L. Hamraoui y D. Zaoui, 2001 Andersen, AC, S. Jollivet, S. Claudinot y FH Lallier, 2002. Bailly, X., R. Leroy, S. Carney, O. Collin, F. Zal, A. Toulmond y D. Jollivet, 2003. La pérdida de la función de unión de la hemoglobina H2S en anélidos de hábitats libres de sulfuros revela una adaptación molecular impulsada por selección positiva darwiniana. Actas de la Academia Nacional de Ciencias de Estados Unidos. 100: 5885–5890. RS Garraffoni & GS Silva, 2003. Polychaeta, Annelida y Articulata no son monofiléticos: articulan la Me tameria (Metazoa, Coelomata). Revista Brasileira Zoología 20: 23–57. 219–237. Arp, AJ, JJ Childress y RD Vetter, 1987. La proteína de unión a sulfuro en la sangre del gusano tubular vestimentífero Riftia pachyptila es la hemoglobina extracelular. Almeida, W. de O., ML Christoffersen, D. de S. Amorim, A. Revista de biología experimental 128: 139158. Bakke, T., 1976. Los primeros embriones de Siboglinum fiordicum Webb (Pogonophora) criados en el laboratorio. Sarsia 60: 1–12. Revista Canadiense de Zoología 80: 320–332. la matriz extracelular. Cuadernos de Biología Marina 42: Biometría de la pluma branquial en el gusano tubular de respiradero hidrotermal Riftia pachyptila (Vestimentifera; Annelida).
